食管癌是最常见的恶性肿瘤之一。据统计，2012年全球有45.6万新发食管癌病例（占全部恶性肿瘤的3.2%），死亡约40万人，死亡率居全球肿瘤死亡率的第6位［1，2］。中国是食管癌高发国家之一，发病率存在明显的地区差异，在广东尤以潮汕地区为高发区［3］。根据性别统计，我国食管癌发病率居男性恶性肿瘤发病率的第3位，在女性居于第5位，严重威胁人类的生命和健康［4］。

食管癌在不同地域、种族存在病理类型的分布差异，其主要包括两种组织学类型，鳞癌和腺癌。中国等亚洲地区食管癌病理类型95%以上为鳞癌，而欧美国家的鳞癌仅占30%~40%［1］。虽然食管鳞癌与腺癌的发病机制、流行病学特征、生物学行为和预后均不完全相同，第7版TNM分期系统亦为鳞癌、腺癌提供了不同的分期方法［5］，但多数临床研究并未区分这两种组织学类型［6］。食管癌的主要治疗手段包括手术切除、放射治疗和化疗治疗。对于Ⅰ期、ⅡA期的早期食管癌，单纯手术切除是标准的治疗方案。而对于局部晚期食管癌，多种治疗手段的联合应用则是近年来的主要治疗模式。

一、食管癌的新辅助放化疗

食管癌是一种恶性程度较高的肿瘤，可切除食管癌接受单纯手术治疗后其长期生存率仅为15%~34%［7］。近年来，多项前瞻性临床试验和荟萃分析表明，与单纯手术相比，新辅助放化疗联合手术治疗可显著改善局部晚期食管癌患者的局控率和总生存［8-10］。同时，多数研究均一致认为新辅助放化疗后获得病理完全缓解（pathologic complete response，pCR）是食管癌患者达到长期生存的重要预后因素［9，10］。因此，新辅助放化疗联合手术治疗已逐渐成为局部晚期食管癌的一线治疗策略。但是，目前关于如何选择新辅助放化疗方案和如何准确预测新辅助放化疗的疗效仍然存在很大争议。

1.新辅助放化疗的优势

新辅助放化疗的理论优势主要在于：肿瘤血运完整，有利于保持病灶局部化疗药物强度和氧浓度；化疗对放疗具有增敏协同作用，可缩小肿瘤体积，降低肿瘤期别，从而增加手术R0切除率；术前患者的耐受性较好，较术后放疗更易完成；化疗可有效控制和治疗体内微小转移灶，有效减少局部复发率和远处转移；通过术前放化疗可评估化疗药物的敏感性，从而指导术后治疗［11，12］。然而，对于放化疗不敏感的可切除食管癌患者，新辅助放化疗亦存在一定的缺陷，主要在于推迟了手术时间，可能使其错过了最合适的手术时机。

2011年，Sjoquist等一项Meta分析，对新辅助放化疗联合手术与单纯手术治疗的疗效进行比较，收录了12个前瞻性随机对照临床试验共1854例患者［10］。该研究显示术前放化疗组较单纯手术组2年生存率可提高8.7%；进一步分层分析显示，新辅助放化疗对于鳞癌、腺癌患者均有生存获益。荷兰Ⅲ期前瞻性随机对照临床研究——CROSS研究共入组了366例食管癌，其中腺癌275例、鳞癌84例、大细胞癌7例。研究结果显示，新辅助放化疗组的生存期显著优于单纯手术组（49.4个月与24.0个月，P=0.003）［8］。基于越来越多的循证医学证据，目前NCCN指南已将新辅助放化疗联合手术推荐为局部晚期食管癌患者的一线治疗选择。

2.化疗方案的选择

食管癌新辅助放化疗的疗效与化疗方案的选择密切相关。在既往关于新辅助放化疗的临床研究中，氟尿嘧啶联合顺铂（cisplatin/fluorouracil，PF）方案是应用最为广泛的化疗方案之一，但疗效并不满意。根据文献报道，20%~40%的患者在PF方案新辅助放化疗后可达到pCR［10，13-15］，但治疗后局部失败率高达4l%~50%［10-12］，且80%患者死于局部未控或复发［18，19］。此外，PF方案对于转移性食管癌的治疗获益有限，仅有25%~35%的客观缓解率，且毒性反应比较明显［20］。20世纪90年代之后，许多新一代的化疗药物显示了对食管癌的积极疗效，例如紫杉醇类、伊立替康、长春瑞滨、奥沙利铂等新药与铂类的联合化疗方案［8，21，22］。紫杉醇或多西紫杉醇联合铂类是近年来应用较多的化疗方案。CROSS研究采用了紫杉醇/卡铂每周方案同期化疗，结果显示：鳞癌亚组的pCR率高达49%［8］。Zanoni等［23］研究回顾性分析了155例接受术前放化疗的食管癌（鳞癌90例，腺癌65例），化疗采用DPF方案（多西紫杉醇+DDP+5-Fu），结果显示全组患者pCR率为41.9%，其中鳞癌患者pCR率为43.3%，5年生存率为43%，pCR患者的5年生存率高达72%，显示了良好的疗效。然而，目前国际上关于不同新辅助化疗方案对比的前瞻性临床研究较少，因此并不能明确最佳的化疗方案。

除外化疗方案的有效性，安全性亦是影响和评价新辅助治疗疗效的关键因素之一。据Zemanova等报道，与两药方案相比，三药联合方案并无明显生存获益，但却显著增加了血液和非血液系统的毒副反应［24］。法国的Ⅲ期临床试验FFCD9901研究对比了术前放化疗联合手术与单纯手术对于Ⅰ/Ⅱ期食管癌的疗效，术前放化疗组采用PF四周方案化疗，结果显示术前放化疗组的围术期死亡率高达单纯手术组的3倍（11.1%与3.4%，P=0.049），最终两组的总生存差异无统计学意义，其中放化疗毒性的控制不当是重要的原因之一［15］。

中国的食管癌95%以上为鳞癌，长春瑞滨是对食管鳞癌比较敏感的化疗药物，具有较好的耐受性和较低的毒副反应［28］。在本中心之前开展的一项前瞻性Ⅱ期临床研究中，采用长春瑞滨联合顺铂（vinorelbine/cisplatin，NP）的新辅助化疗方案治疗局部晚期食管癌。该研究显示，术前放化疗后临床有效率为83.3%，pCR率为23.8%；骨髓抑制、肺炎、食管炎等急性放化疗毒性多为Ⅰ度；R0手术切除率高达97.5%，显示了较好的疗效和可耐受的毒副反应［26，27］。然而可惜的是，由于该研究为单臂性研究，NP方案是否优于常用的PF方案尚不明确。

3.pCR的预测

多项临床研究显示，pCR是最为确切的评价食管癌综合治疗疗效的独立预后因素，pCR患者的5年生存率可以提高到40%~60%［23，28，29］。然而，只有20%~40%的患者可达到pCR并得到生存获益［7-10］。因此，新辅助放化疗疗效的准确评估是预测食管癌生存和确立个体化治疗方案的关键。与多数报道的结果一致，CROSS研究中，新辅助放化疗后鳞癌的pCR率显著高于腺癌（49%与23%）［8］。因此，筛选食管鳞癌新辅助放化疗后pCR的有效预测指标显得尤为必要，但是目前临床仍然缺乏有效的指标或预测模型以准确评估食管癌术前放化疗的疗效。

许多研究探索了临床完全缓解率（clinical complete response，cCR）对于pCR的预测价值，但结果并不一致。Cheedella等对284例接受术前放化疗的食管癌患者进行了回顾性分析，218例（77%）患者放化疗后达到cCR，但只有67例（31%）达到pCR，阳性预测值仅为30.7%，因此该研究认为，cCR与pCR并无明显相关，cCR对于pCR无预测价值。然而，由于该研究入组对象的病理类型大多为腺癌（91.9%），该结论并不适用于鳞癌［30］。与上述研究的结论相反，Castoro等对77例食管鳞癌的研究显示，cCR的阳性预测值高达69.2%［31］。此外，Piessen等关于177例食管癌（84.1%鳞癌，15.9%腺癌）的研究显示，cCR患者的pCR率为64.4%［32］。总之，目前的资料显示，对于食管腺癌，cCR对于pCR的预测价值似乎没有意义；而对于鳞癌，cCR与pCR的关系仍有待商榷。

二、食管癌的根治性放化疗

1.根治性放化疗的疗效

根治性同期放化疗是食管癌的一种重要治疗方式，奠定这一基础的RTOG85-O1随机对照试验比较了同期放化组（50Gy/25f，5周，+PF化疗方案）与单纯放疗组（64Gy/32f，6.4周）的疗效，结果显示：同期放化疗5年生存率明显优于单纯放化疗，达到26%与0%，两组局部复发率分别为26%（CRT）与37%（RT），但同期放化组毒副反应率较单纯放疗组高，为10%与2%，主要毒副反应为3~4级的心肺毒性反应［33］。通过这个研究，充分证明了同期放化疗生存期明显优于单纯放疗，也奠定了同期放化疗在食管癌治疗中的地位，因此同步放化疗已被美国NCCN推荐为治疗不可切除的食管癌的标准治疗方案。Wong等［34］系统评价了单纯放疗与同期放化疗在局限期食癌管的疗效，共收入了19个随机对照试验，结果表明：与单纯放疗相比，同期放化疗明显减少了患者的死亡风险（HR：0.73），其1年和2年绝对生存获益为9%和4%，局部复发率减少了12%，但3/4度毒副反应却明显增加。而序贯放化疗没有表现明显的生存优势及降低局部复发的趋势，同时毒性明显增加。对于非手术治疗且一般状况好的患者，同步放化疗优于单纯放疗及序贯放化疗。同期放化疗中位生存期为18个月，3年及5年生存率分别达到29%和18%，56%的患者发生急性的1/2度毒副反应，远期毒性反应主要为食管狭窄（12%）以及少量的放射性肺炎（＜2%）。局部复发率达到25%，37%发生远处转移，其中只有不到10%为局部肿瘤控制失败。

2.根治性放化疗与手术、新辅助放化疗的比较

Philip［35］等进行的多中心前瞻性随机临床试验比较了标准食管癌切除术与同期放化疗的疗效，结果显示手术死亡率为6.8%，术后并发症发生率达38.6%。放化组与手术组的2年生存率分别为58.3、54.5%（P=0.45），无统计学差异，提示同步放化疗与手术治疗疗效相当。但Motoori等［36］进行的关于T1bN0M0胸段食管鳞癌回顾性研究提出，早期食管癌放化疗在总生存上取得了和手术相当的疗效，但根治性放化疗后出现局部复发和淋巴结复发的发生率显著高于单纯手术组，而且再次治疗效果较差，对早期食管癌患者有必要筛出有淋巴结转移高危因素的人群进行预防性照射。因此，对于放化疗是否可以取代手术作为早期食管癌的标准治疗，仍需要进一步进行随机对照临床研究。

目前，缺少大型随机试验比较新辅助放化疗联合手术、单纯手术和同期放化疗这3种治疗的疗效。英国的一项随机临床试验比较了局限性食管鳞癌新辅助治疗联合手术与同期放化疗，结果因为符合条件的患者数量太少而提前结束入组［37］。英国的另一项前瞻性研究比较了根治性放化疗、单纯手术与放化疗+手术的疗效，结果显示：根治性放化疗、手术及新辅助放化疗三组的2年生存率分别为44.3%、56.2%、42.4%（P=0.422），三组间无明显差异。3组中位生存也无区别，为22个月（dCRT）、30个月（S）、22个月（C+S）。在不同分期亚组分析中，Ⅰ~Ⅲ期3组无区别，Ⅳa期根治性放化疗优于手术或术前放化疗+手术［38］。已经证实，对胸段食管腺癌，术前放化疗联合手术疗效更佳。CROSS研究表明组织学类型不是影响生存的预后因素；鳞癌的患者同腺癌患者一样，能从新辅助放化疗中获益相同［6］。但是，局部晚期食管鳞状细胞癌的最佳治疗方案仍具有很大争议，此外，实际临床工作治疗方案包括手术联合新辅助放化疗、单纯手术和非手术根治性放化疗［39-44］。很多食管鳞癌患者食管有胸上段肿瘤，治疗后颈部区域和上纵隔复发率高。手术难以切除颈部和锁骨上淋巴结，且这些区域如果术前经过放射治疗，术后出现吻合口瘘的风险将增加。

三、食管癌放疗技术进展

放射治疗的主要任务之一即在对肿瘤实施精确放疗的同时，使正常组织或器官的损伤最小。随着新的放疗技术，如调强放疗、图像引导放疗、基于PET/CT的计划设计等的进展和研究，食管癌的放射治疗技术也值得进一步探索。食管癌放疗中，临床上应用最多的放疗技术为三维适形放疗（3D-CRT）。与3D-CRT相比，调强适型放疗（IMRT）的主要剂量学优势在于能够尽可能地减少正常组织和危及器官的受照剂量。此外，其技术优势还体现在同一分次放疗中针对不同照射区域给予不同的照射剂量。

IMRT近年来在食管癌放疗中得到广泛应用，目前已有不少剂量学方面的研究。Nutting［45］等人对IMRT和3D-CRT计划进行了比较。与3D-CRT相比，采用常规入射角度（前后对穿野和两个后斜野）的IMRT计划可获得更好的PTV靶区均匀性，同时降低肺的受照剂量。处方剂量为18Gy，采用4野IMRT和3D-CRT进行照射时，肺平均受照剂量分别为11.0Gy和9.5Gy（P=0.001）。而由于增加了肺的低剂量受照体积，9等分野的IMRT计划并没有显著优于3D-CRT计划。Fu等［46］研究发现，对于食管癌的IMRT治疗，当射野数大于5时，靶区的适形性并不随着射野数的增加而提高。王军等［47］亦报道，5野与7野是胸上段食管癌IMRT的优选方案。

虽然多项剂量学研究表明IMRT在治疗各段食管癌方面均有优势，但关于IMRT治疗食管癌的大规模临床报道并不多。M.D.Anderson肿瘤中心自1998年开始在食管癌放疗使用IMRT，在1998~2008年676例食管癌患者中，IMRT与3D-CRT 5年总生存率：44%与34%，P=0.001；IMRT组的局控显著优于3DCRT组［48］。另根据MDACC资料，通过分析208例3D-CRT和165例IMRT患者的数据显示，IMRT技术使肺部并发症（肺功能下降、放射性肺炎）及心脏并发症明显减少，生存时间明显延长。

近年来，一种新的调强放疗技术——容积旋转调强（volumetric modulated arc therapy，VMAT）已广泛应用于临床。它是在加速器机架连续旋转过程中通过动态多叶准直器（multi-leaf collimator，MLC）连续运动形成一系列子野并配合通过改变剂量率形成可变束流来完成的IMRT方式，是一种兼有旋转照射优点的动态IMRT模式［49］。国外多篇文献报道显示［50-52］，VMAT在前列腺癌、脑瘤、头颈部肿瘤的剂量分布不亚于IMRT，且具有显著缩短治疗时间的优势。但是目前在食管癌的研究仅局限于颈段及胸下段食管癌的个别报道，VMAT应用于胸上段食管癌的研究报道还不多见。

IMRT和VMAT在胸上段食管癌的优势主要体现于对脊髓的保护。张武哲等［53］报道，在胸上段食管癌中，IMRT的脊髓Dmax较3DCRT减少15.5%。与该研究相似。张瑞等［54］研究，VMAT、IMRT的脊髓Dmax分别较3DCRT下降17.3%、19.5%。当靶区体积较大时，VMAT、IMRT对脊髓的保护优势更明显。

四、展望

新辅助放化疗联合手术已被推荐为局部晚期可切除食管癌的一线治疗。为避免放化疗不敏感导致的局部进展，寻找新辅助放化疗后pCR的有效预测指标显得尤为重要。FDG-PET、MRI、分子模型等在提早预测pCR方面的价值值得进一步探索。根治性放化疗是不可切除的局部晚期食管癌患者的选择，尽管INT0123否定了高放疗剂量对生存的获益，但在新的放疗技术，如IMRT、VMAT和质子放疗等的应用下，提高放疗剂量对于局部控制和生存的作用需要重新审视。

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主任医师、硕士生导师，中山大学肿瘤防治中心放疗科副主任，兼任中山大学附属肿瘤医院肺癌研究所委员、广东省放射治疗质控中心秘书。擅长胸部肿瘤（肺癌、食道癌、纵膈肿瘤）的放射治疗。